日本最古の学校といわれる。堂中の中央には孔子坐像、右には、足利学校の創立者とされる小野篁、左に徳川家康の神位を祭っている。聖廟の左に足利学校遺跡図書館があり、多数の古文書が保管されている。創立については明らかではなく、平安初期に小野篁の創立などの説がある。その歴史が明らかなのは室町中期以降で、１４３９（永享１１）年に関東管領上杉憲実が鎌倉の禅宗五山のうち円覚寺の僧快元を初代庠主として学校を整備し、学則を定め学生を養成した。憲実以後もその子憲忠などが学校の基礎をかためた。１６６８（寛文８）年には幕府の力で聖廟が修築された。廃校となったのは１８７２（明治５）年のことである。